Les interactions microbiennes coopératives conduisent à la ségrégation spatiale dans les environnements poreux

Jul 11, 2023

Nature Communications volume 14, Numéro d'article : 4226 (2023) Citer cet article

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Le rôle des interactions microbiennes et les mécanismes sous-jacents qui façonnent les communautés complexes de biofilms sont mal compris. Ici, nous utilisons une puce microfluidique pour représenter les environnements souterrains poreux et montrons que les interactions microbiennes coopératives entre les bactéries libres et formant des biofilms déclenchent une ségrégation spatiale active pour promouvoir leur domination respective dans des microhabitats séparés. Lors de la colonisation initiale, les microbes libres et formant un biofilm sont séparés de l'inoculum planctonique mixte pour occuper le fluide ambiant et la surface des grains. Contrairement à l'exclusion spatiale par compétition, la ségrégation spatiale active est induite par des interactions coopératives qui améliorent la condition physique des populations de biofilm et de plancton. Nous montrons en outre qu'Arthrobacter libre induit la colonisation de surface en éliminant l'inhibiteur du biofilm, les acides aminés D, et bénéficie des biens publics sécrétés par les souches formant un biofilm. Collectivement, nos résultats révèlent comment les interactions microbiennes coopératives peuvent contribuer à la coexistence microbienne dans des microhabitats séparés et piloter la succession des communautés de biofilms souterrains.

Le sous-sol terrestre et océanique héberge plus de 80 % des micro-organismes sur Terre et constitue donc le principal habitat microbien de notre planète1,2. Contrairement aux environnements aqueux (par exemple en haute mer) où les microbes vivent pour la plupart librement (planctoniques), le sous-sol offre une surface immensément grande pour la fixation microbienne. Les microbes attachés à la surface séquestrent les nutriments de l’eau interstitielle et se développent en assemblages denses multi-espèces, appelés biofilms3,4. La proximité étroite de diverses espèces dans les biofilms facilite diverses interactions entre elles, telles que le quorum sensing et le métabolisme synergique, qui déterminent les traits et les fonctions de la communauté5,6,7.

Au cours des dernières décennies, des recherches théoriques et expérimentales ont été réalisées pour disséquer les interactions complexes qui dictent la structure des communautés de biofilms souterrains. On constate que les micro-organismes coopératifs tels que les partenaires qui s'alimentent de manière croisée se regroupent en communautés de biofilms pour permettre des avantages réciproques8,9,10. En revanche, les micro-organismes mutuellement antagonistes ont tendance à s’exclure des niches locales et à se séparer spatialement7,11. Outre les conséquences fonctionnelles directes, la structure physique des environnements souterrains peut déterminer la stabilité écologique et les activités fonctionnelles en modulant la répartition spatiale des génotypes coopératifs et compétitifs. Par rapport aux environnements bien mélangés, la ségrégation spatiale dans des conditions structurées équilibre les interactions compétitives et coopératives pour stabiliser la communauté12. Par exemple, la séparation physique dans un milieu poreux permet la coexistence d’espèces à croissance lente avec des concurrents à croissance rapide, car la formation rapide d’un biofilm bloque l’écoulement des fluides et redirige les nutriments vers ses concurrents13,14. Une expérience récente a également démontré que la ségrégation spatiale des consortiums de biofilms régit l’alimentation croisée des métabolites et la croissance microbienne en ajustant la fidélité de la transmission du signal de détection de quorum15. La compréhension actuelle des communautés de biofilms souterrains dérivés d’interactions repose cependant en grande partie sur des communautés à deux espèces. La façon dont les interactions microbiennes façonnent diverses communautés de biofilms dans des environnements spatialement structurés est encore mal comprise.

Ici, nous avons étudié le processus de colonisation du biofilm dans un milieu poreux où les bactéries du sol s'auto-assemblent en communautés microbiennes structurées. En utilisant la microfluidique, le séquençage d’amplicons du gène de l’ARNr 16S et l’hybridation in situ par fluorescence (FISH), nous avons observé qu’au début du développement du biofilm, les espèces déficientes en biofilm amorçaient activement l’environnement à l’échelle microscopique pour que les microbes formant un biofilm colonisent les surfaces. Nous avons en outre effectué des analyses d'exométabolomique, de transcriptomique, d'interactions par paires et de manipulations génétiques pour découvrir les mécanismes des interactions interspécifiques. Nous constatons que l’interaction entre les espèces déficientes en biofilm et celles qui forment un biofilm entraîne la succession des communautés microbiennes par le biais d’une ségrégation spatiale active dans l’environnement souterrain.